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我校与中科院水生所合作揭示初发X/Y性染色体的起源及其演化机制

M88体育-明升M88体育讯(通讯员 巩高瑞)近日,我校水产学院、湖北洪山实验室梅洁教授科研团队联合中国科学院水生生物研究所桂建芳院士科研团队在性别可塑性鱼类中揭示出初发的性染色体通过常染色体融合以及染色质重构驱动X/Y性染色体起源的演化机制。相关研究成果以“Origin and chromatin remodelling of young X/Y sex chromosomes in catfish with sexual plasticity”为题在线发表在National Science Review

性染色体由于其特殊且多样的演化轨迹,一直是演化生物学和发育生物学令人着迷的研究热点。不同于哺乳动物和鸟类存在明显分化的异型性染色体,多数鱼类的性染色体仍处于演化的早期阶段,目前只有不到1%的硬骨鱼类中观察到存在异型性染色体,这也使得鱼类拥有多样的性别决定机制,包括遗传性别决定(GSD)、环境性别决定(ESD)和GSD+ESD,表现出非凡的性别可塑性。然而,目前大多数性染色体的研究聚焦于异型性染色体,同时准确区分并组装出分化程度较低的X和Y染色体存在较大难度,这使得驱动“年轻”性染色体重组抑制的建立以及性染色体可塑性的机制目前尚不清晰。黄颡鱼(Pelteobagrus fulvidraco)为鲇形目(Siluriformes)鲿科(Bagridae)鱼类,表现为相对稳定的遗传性别决定类型,人工诱导性逆转促使黄颡鱼对环境因素(温度)比较敏感,高温能压倒遗传性别决定的作用,这使得黄颡鱼成为研究鱼类遗传性别决定与环境性别决定的关联及其调控机制的理想模型。研究团队经过多年合作,通过遗传和温度性别决定的转换机制创制了黄颡鱼XX伪雄鱼和全雌配套系,为黄颡鱼性控育种提供了育种材料。

研究团队在前期培育出YY超雄黄颡鱼的基础上,对XX和YY黄颡鱼进行了测序组装,成功得到了高质量的X和Y染色体序列并定位到了约300 kb的性别决定区域(SDR)。通过对X和Y染色体进行比较分析,发现黄颡鱼的X和Y染色体的序列差异仅不到1%,未观察到染色体的重排及演化断层,说明黄颡鱼的性染色体仍处于演化初期。另外,X和Y染色体具备相同的基因共线性以及相似的重复序列比例,仅存在一些Y染色体特异的SNP、INDEL和转座元件。这一发现支持了染色体重排是重组抑制的结果而不是原因的理论,也说明性别特异的突变和转座元件可能是性染色体重组抑制建立的主要驱动力。同时,本团队先前报道的性别决定候选基因pfpdz1刚好位于SDR,并且在该基因的内含子区域发现存在Y特异的DNA转座子和LTR,可能通过转座子介导的表观调控参与性别决定。

黄颡鱼性染色体的起源和演化

另外,该研究通过对四种已知性染色体的鲇形目鱼类进行比较发现,鲇形目可能存在频繁的性染色体转换,这也为鲇形目的性染色体普遍分化程度较低提供了解释。值得注意的是,该研究发现黄颡鱼的性染色体可能起源于两条常染色体的融合,并且在融合位点的下游形成了一个高度重排区域(HRR),SDR刚好位于该区域的中心,说明频繁的染色体重排事件可能促使了SDR的出现。

黄颡鱼性染色体三维结构重塑及动态的基因表达

通过开展三维基因组分析,该研究发现黄颡鱼的Y染色体相对X染色体具备更加松散的三维结构,伴随着相对更高的基因表达水平。该研究还观察到了Y染色体SDR存在的显著顺式相互作用,同时X和Y染色体分别与常染色体上参与维持雌雄生理活动相关基因存在显著的反式调控。有趣的是,通过使用芳香化物酶抑制剂来曲唑处理诱导XX雌性黄颡鱼性逆转为XX伪雄鱼后,其X染色体(XM)表现出与高度相似的三维结构、核内的染色体排布,伴随着相似的基因表达模式。这说明X和Y染色体的特殊的三维构象对于维持性别的稳定发挥着重要作用。

黄颡鱼性染色体演化及三维结构重塑模型

综上所述,该研究通过高质量组装的X和Y染色体及其序列特征与染色质构型的详细分析,为早期性染色体的起源、重组抑制的形成以及性染色质三维结构重构驱动的鱼类性别可塑性提供了新的见解,同时也为基于鱼类性染色体的三维结构重塑构建立鱼类性别重置技术和性别控制育种提供了新思路。

我校水产学院博士研究生巩高瑞为论文第一作者,水产学院梅洁教授和中科院水生生物研究所桂建芳院士为该论文通讯作者。我校水产学院研究生熊阳、廖倩、韩庆庆、任帆,吉林农业大学肖世俊副教授,中科院水生所李熙银副研究员、林桥洪博士、丹成博士、周莉研究员,浙江大学周琦教授,武汉轻工大学皇培培博士等参与了该研究。该研究得到国家自然科学基金、国家现代农业产业技术体系、国家重点研发计划、湖北洪山实验室、湖北省杰出青年基金等项目资助。

审核人:梅洁

【英文摘要】

Assembly of complete Y chromosome is a significant challenge in animals with XX/XY sex determination system. Recently, we created YY supermale yellow catfish by crossing XY males with sex-reversed XY females, providing a valuable model for Y chromosome assembly and evolution. Here, we assembled highly homomorphic Y and X chromosomes by sequencing genomes of the YY supermale and XX female in yellow catfish, revealing their nucleotide divergences with only less than 1% and with the same gene compositions. The sex-determining region (SDR) was identified to locate within a physical distance of 0.3 Mb by FST scanning. Strikingly, the incipient sex chromosomes were revealed to originate via autosome-autosome fusion and were characterized by a highly rearranged region with an SDR downstream of the fusion site. We found that the Y chromosome was at a very early stage of differentiation, as no clear evidence of evolutionary strata and classical structure features of recombination suppression for a rather late stage of Y chromosome evolution were observed. Significantly, a number of sex-antagonistic mutations and the accumulation of repetitive elements were discovered in the SDR, which might be the main driver of the initial establishment of recombination suppression between young X and Y chromosomes. Moreover, distinct three-dimensional chromatin organizations of the Y and X chromosomes were identified in the YY supermales and XX females, as the X chromosome exhibited denser chromatin structure than the Y chromosome, while they respectively have significantly spatial interactions with female- and male-related genes compared with other autosomes. The chromatin configuration of the sex chromosomes as well as the nucleus spatial organization of the XX-neomale were remodelled after sex reversal and similar to those in YY supermales, and a male-specific loop containing the SDR was found in the open chromatin region. Our results elucidate the origin of young sex chromosomes and the chromatin remodelling configuration in the catfish sexual plasticity.